Sejak itulah koleksi benda-benda museum bermula. Uniknya, sebagian besar koleksi museum ini terkait dengan Roma dan berasal dari kota itu sendiri. Hal ini tak terlepas dari penggalian arkeologi di Taman Romawi yang berada di dalam Palazzo dei Conservatori. Setiap ada penemuan baru dari aktivitas penggalian tersebut, maka akan langsung ditambahkan dalam koleksi. Penambahan koleksi ini ternyata cukup signifikan, sehingga membutuhkan pembangunan ruang penyimpanan yang baru.
Michelangelo ditugaskan untuk merancang bangunan baru di sebelah Palazzo dei Conservatori, yaitu Palazzo Nuovo. Ia juga merancang Piazza del Campidoglio dengan sangat detail dengan bentuk hampir seperti trapesium.
Tak hanya itu, Michelangelo menggagas tampilan baru untuk fasad Palazzo dei Conservatori. Untuk meningkatkan akses ke Palazzo Senatorio, bangunan utama di alun-alun dan sekarang balai kota, ia menambahkan tangga ganda.
Sayang, Michelangelo meninggal sebelum gedung baru selesai dibangun. Pada akhirnya bangunan itu selesai dan mereka resmi membuka Museum Capitoline untuk umum di tahun 1734. Di pertengahan abad XVIII, Paus Benediktus XIV (yang bertanggung jawab atas penambahan fragmen Forma Urbis dari Zaman Severus, denah jalan marmer terbesar Roma kuno) mendirikan Galeri Gambar Capitoline, yang menampilkan penggabungan dua koleksi penting, Sacchetti dan Pio.
Hingga saat ini Museum Capitoline memiliki koleksi arkeologi dan seni berupa prasasti Romawi kuno, patung Romawi kuno, koleksi koin dan perhiasan, serta benda lainnya yang diketahui berasal dari abad pertengahan dan Renaisans.
(Widi Agustian)